Inversión

parental

y selección

sexual

AUTOR:

ROBERT L. TRIVERS

Harvard Universty

TRADUCCIÓN DEL INGLÉS:

JUAN PABLO PARDIAS

Agradecemos la revisión del texto

a Amauri Tadeo Martínez

Cita del texto original: Trivers, Robert (1972). Parental investment and sexual selection. Sexual Selection & the Descent of Man, Aldine de Gruyter, New York, 136-179.

 

Este es un texto crucial para comprender las diferencias sexuales en todas las especies en las que la hembra invierte más que el macho en la reproducción. El texto de Trivers es un clásico, el estudio más relevante sobre sexualidad luego de la Teoría de la Selección Sexual de Darwin, básicamente porque permitió predecir una mayor selectividad de la hembra allí donde, como ocurre en la mayoría de las especies, es la que más invierte en la reproducción. Esto implica altos niveles de competencia de los machos por acceder a las hembras, y la imposibilidad por parte de gran cantidad de machos para aparearse, puesto que los dominantes monopolizan el acceso a las hembras. Si bien entre humanos hay una selección mutua, en estrategias sexuales de corto plazo hay una mayor selectividad femenina. Las especies de sexo revertido, a las que también refiere al trabajo de Trivers, son aquellas en las que el macho invierte más en la reproducción, y allí el esquema se invierte, ya que el más selectivo es el macho y las hembras compiten por su atención. Este esquema básico tiene un impacto en gran cantidad de conductas de todo tipo, y permitió que en las últimas décadas la investigación sobre dimorfismo sexual avanzara como nunca antes lo había hecho en la historia de la humanidad. Nos complace presentar este texto que hace muchos años buscamos que se traduzca por primera vez al español. Gracias al esfuerzo y al talento de Juan Pablo Pardías, esto fue posible tras arduos meses de trabajo.

Introducción

 

El tratamiento que le dio Charles Darwin (1871) a la selección sexual fue por momentos confuso ya que carecía de un marco general dentro del cual relacionar las variables que consideraba importantes: la herencia ligada al sexo, la proporción de los sexos en el momento de la concepción, la mortalidad diferencial entre sexos, el cuidado parental y la forma del sistema de reproducción (monogamia, poliginia, poliandria o promiscuidad). Este abordaje confuso llevó a que otros intentaran demostrar que la terminología de Darwin era imprecisa, que malinterpretó la función de algunas estructuras y que la influencia atribuida a la selección sexual estaba muy sobrevaluada. Huxley (1938), por ejemplo, descarta, sin presentar evidencias ni argumentos teóricos, la importancia de la elección femenina. Cuestiona el predominio de adaptaciones en los machos que disminuyan sus posibilidades de supervivencia, pero que hayan sido seleccionadas por conducir a un alto éxito reproductivo. Sin embargo, se han logrado avances significativos desde el trabajo de Darwin. A estas alturas ya se ha clarificado la genética del sexo, y Fisher (1958) elaboró un modelo para explicar la proporción de sexos en la concepción, un modelo recientemente ampliado para incluir mecanismos especiales que operan en condiciones de endogamia (Hamilton, 1967). Los datos de laboratorio y de campo han confirmado que las hembras son capaces de realizar elecciones muy sutiles (por ejemplo, Petit y Ehrman, 1969), y Bateman (1948) ha propuesto una base general para la elección femenina y para la competencia entre machos. Asimismo, ha elaborado datos precisos sobre una especie para respaldar su argumento. 

Este artículo presenta un marco general dentro del cual considerar la selección sexual. Intento aquí definir e interrelacionar las variables clave. No se hace ningún intento de reseñar la vasta literatura dispersa relevante acerca de la selección sexual. En cambio, se presentan argumentos sobre cómo se puede esperar que la selección natural actúe sobre los sexos y algunos datos para respaldar estos argumentos.

 

Varianza en el éxito reproductivo

 

Darwin definió la selección sexual como (1) competencia dentro de un sexo por miembros del sexo opuesto y (2) elección diferencial por parte de miembros de un sexo de miembros del sexo opuesto, y señaló que esto usualmente significa que los machos compiten entre sí por hembras y las hembras eligen algunos machos por encima de otros. Para estudiar estos fenómenos se necesitan datos precisos sobre el diferencial en el éxito reproductivo analizados por sexo. Se dispone de datos precisos sobre el éxito reproductivo femenino de muchas especies, pero es muy difícil recopilar datos similares sobre los machos, incluso en aquellas especies que tienden a la monogamia. La especie humana ilustra este punto. En cualquier sociedad es relativamente fácil asignar con precisión a los niños a sus madres biológicas, pero suele existir un componente de incertidumbre a la hora de asignarlos a sus padres biológicos. Por ejemplo, Henry Harpending (comunicación personal) ha reunido datos bioquímicos sobre los bosquimanos de Kalahari que demuestran que aproximadamente el 2 % de los niños en esa sociedad no son hijos biológicos del padre que comúnmente se considera como tal. Y los datos sobre la especie humana son, por supuesto, mucho más detallados que los datos similares de otras especies.

Para recopilar datos precisos sobre ambos sexos, Bateman (1948) estudió a una única especie, la Drosophila melanogaster, en condiciones de laboratorio. Usando un individuo marcado cromosómicamente en competencia con individuos que tenían diferentes marcadores, y buscando esos marcadores en la descendencia, pudo medir el éxito reproductivo de cada individuo, ya sea hembra o macho. Su método consistía en introducir cinco machos adultos a cinco hembras vírgenes, de modo que cada hembra podía elegir entre cinco machos y cada macho competía con otros cuatro.

Los datos de numerosos experimentos de competencia entre Drosophilas revelaron tres diferencias sexuales importantes: (1) El éxito reproductivo masculino mostró una variación mucho más amplia que el éxito reproductivo femenino. Solo el 4 % de las hembras no logró producir descendencia sobreviviente, mientras que el 21 % de los machos fracasó. Por otro lado, algunos machos tuvieron un éxito extraordinario, produciendo casi tres veces más descendientes que las hembras más exitosas. (2) El éxito reproductivo femenino no parecía estar limitado por la capacidad de atraer a los machos. El 4 % que no copuló fue aparentemente cortejado tan vigorosamente como las que sí copularon. Por otro lado, el éxito reproductivo masculino se vio limitado drásticamente por la capacidad de los machos de atraer sexualmente a las hembras. El 21 % que no logró reproducirse no mostró desinterés en intentar copular, sino incapacidad en ser aceptado para hacerlo (3) El éxito reproductivo de una hembra no aumentó mucho, si es que siquiera aumentó, luego de la primera copulación y no lo hizo en absoluto después de una segunda; la mayoría de las hembras no estaban interesadas en copular más de una o dos veces. Como lo muestran los marcadores genéticos de la descendencia, los machos mostraron un aumento casi lineal en su éxito reproductivo en relación con el número de copulaciones. (Una consecuencia de este hallazgo es que los machos no solían aparearse dos veces con la misma hembra). Aunque estos resultados se obtuvieron en laboratorio, pueden aplicarse aún con mayor fuerza en la naturaleza, donde los machos no están limitados a cinco hembras y donde las hembras tienen también una gama más amplia de elección.

Bateman argumentó que sus resultados podrían explicarse por referencia a la inversión de energía por parte de cada sexo en sus células sexuales. Dado que los machos de Drosophila invierten muy poca energía metabólica en la producción de una célula sexual dada y las hembras invierten una cantidad considerable de energía, el éxito reproductivo de un macho no está limitado por su capacidad de producir células sexuales, sino por su capacidad de fertilizar huevos u óvulos con esas células. El éxito reproductivo de una hembra no está limitado por su capacidad de que sus células sexuales sean fertilizadas, sino por su capacidad para producirlas. Como en casi todas las especies animales y vegetales, el macho produce células sexuales muy pequeñas en comparación con las células sexuales femeninas. Bateman (1948) argumentó que sus resultados deberían poder aplicarse de modo muy amplio, es decir, a "todos excepto unos pocos organismos muy primitivos, y a aquellos en los que, la monogamia combinada con una relación o proporción de unidad entre los sexos, eliminaron toda selección intrasexual”.

Es difícil encontrar buenos datos de campo sobre el éxito reproductivo, pero los datos existentes, junto con el supuesto de que el éxito reproductivo masculino varía en función del número de copulaciones, respaldan la opinión de que, en todas las especies, excepto en las que se mencionan a continuación –en las que el cuidado parental masculino puede ser un recurso limitante para las hembras– el éxito reproductivo masculino varía más que el éxito reproductivo femenino. Esto se ve apoyado, por ejemplo, por los datos de libélulas (Jacobs, 1955), babuinos (DeVore, 1965), ranas comunes (Savage, 1961), pollos de la pradera (Robel 1966), urogallos (Scott, 1942), urogallos negros (Koivisto, 1965), elefantes marinos (LeBoeuf y Peterson, 1969), moscas del estiércol (Parker, 1970a) y algunos lagartos anolis (Rand, 1967 y Trivers, en preparación, discutidos a continuación). Existe evidencia circunstancial para otras lagartijas (por ejemplo, Blair, 1960 y Harris, 1964) y para muchos mamíferos (ver Eisenberg, 1965). En las especies monogámicas, se esperaría que el éxito reproductivo masculino varíe del mismo modo que el éxito reproductivo femenino, pero siempre existe la posibilidad de adulterio y mortalidad diferencial femenina (que se analiza a continuación). Estos factores deberían aumentar la varianza del éxito reproductivo masculino sin alterar significativamente el de la hembra.

 

Inversión parental relativa

 

El argumento de Bateman se puede expresar de una forma más precisa y general afirmando que el sistema de reproducción (por ejemplo, la monogamia) así como la proporción de sexos en adultos se vuelven funciones de una única variable que controla la selección sexual. Primeramente, defino la inversión parental como cualquier inversión por parte de los progenitores en una cría individual que incremente la posibilidad de supervivencia de la cría (y, por tanto, el éxito reproductivo) a costa de la capacidad de los padres de invertir en otras crías. Así definida, la inversión parental incluye la inversión metabólica en las células sexuales primarias, pero se refiere además a toda inversión (como alimentar o proteger a las crías) que beneficie a sus descendientes. No incluye el esfuerzo realizado para encontrar un miembro del sexo opuesto o en someter a miembros del propio sexo para aparearse con un miembro del sexo opuesto, ya que dicho esfuerzo (excepto en casos especiales) no afecta las posibilidades de supervivencia de la descendencia resultante y, por lo tanto, no se trata de una inversión parental.

Cada cría puede verse como una inversión independiente de otra cría. Una inversión mayor en una cría tiende a disminuir la inversión en otras. Mido la magnitud de una inversión parental en relación con su efecto negativo en la capacidad de los padres para invertir en otras crías: una gran inversión parental es aquella en la que disminuye fuertemente la capacidad de los padres para producir otras crías. No existe una correlación necesaria entre la magnitud de la inversión parental en una cría y el beneficio para esta. De hecho, se puede demostrar que, durante una temporada de reproducción, el beneficio de una inversión parental dada debe disminuir en algún momento o, de lo contrario, las especies no tenderían a producir ningún número fijo de crías por temporada. La disminución en el éxito reproductivo resultante del efecto negativo de la inversión parental en formas no parentales de esfuerzo reproductivo (como la competencia sexual para conseguir parejas) se excluye de la medición de la inversión parental.

En efecto, entonces, estoy considerando aquí el éxito reproductivo como si la única variable relevante fuera la inversión parental.

En una temporada reproductiva dada, se puede definir la inversión parental total de un individuo como la suma de sus inversiones en cada una de sus crías producidas durante esa temporada, y se asume que la selección natural ha favorecido la inversión parental total que conduce al máximo éxito reproductivo neto. La división de la inversión parental total por el número de individuos producidos por el progenitor da como resultado la inversión parental típica por parte de un individuo por cría. El argumento de Bateman se puede reformular ahora de la siguiente manera: Dado que el número total de crías producidas por un sexo de una especie de reproducción sexual debe ser igual al número total producido por el otro sexo (y asumiendo que los sexos no difieren en ningún otro aspecto más que su inversión parental típica por cría), entonces el sexo con una inversión parental típica mayor que la de su sexo opuesto se volverá un recurso limitante para el último. Los individuos del sexo que invierten menos competirán entre sí para reproducirse con miembros del sexo que invierte más, ya que un individuo del primer grupo puede aumentar su éxito reproductivo invirtiendo sucesivamente en crías de varios miembros del sexo limitante. Asumiendo una relación simple entre el grado de inversión parental y el número de crías generadas, el argumento se puede presentar gráficamente (Fig. 1). El potencial de competencia sexual en el sexo que invierte menos se puede medir calculando la proporción de la cantidad de crías que ese sexo produce de manera óptima (como una función de la inversión parental solamente, suponiendo que el valor de la inversión del otro sexo se encuentra fijado en su valor óptimo) en relación con la cantidad de crías que produce el sexo limitante de modo óptimo (L/M en la Fig. 1).

Lo que rige la operación de selección sexual es la inversión parental relativa de los sexos en sus crías. La competencia por las hembras suele ser una característica de los machos porque los machos no invierten casi nada en las crías. Cuando la inversión parental masculina por cría es comparable a la inversión femenina, uno esperaría que el éxito reproductivo masculino y femenino varíen de manera similar, y que la elección femenina no sea más discriminatoria que la elección masculina (excepto como se indica a continuación). Cuando la inversión parental masculina supera con creces a la de la hembra (independientemente de qué sexo invierta más en sus células sexuales) uno esperaría que las hembras compitieran entre sí por los machos y que los machos sean selectivos a la hora de aceptar una pareja.

N. del. T.: Díptero braquícero también llamado mosca del vinagre o mosca de la fruta. Esta especie es usada con frecuencia en la experimentación genética por su reducido número de cromosomas (cuatro pares), su breve ciclo de vida y por el hecho de que un gran número de enfermedades humanas conocidas tienen una contrapartida identificable en su genoma.

La selección debería favorecer a los machos que producen tal abundancia de esperma que les permite fertilizar todos los huevos disponibles de una hembra con una sola copulación. Además, para disminuir la competencia entre los descendientes, la selección natural puede favorecer a las hembras que prefieran una paternidad individual para cada lote de huevos (ver Hamilton, 1964). La tendencia de las hembras a copular solo una o dos veces por lote de huevos se sustenta en datos de muchas especies (véase, por ejemplo, Bateman, 1948, Savage, 1961, Burns, 1968 y también Parker, 1970b).

En particular, supongo una proporción de sexos en el momento del nacimiento de aproximadamente 50/50 y la ausencia de mortalidad diferencial por sexo, ya que más tarde derivo la mortalidad diferencial como función de estrategias reproductivas determinadas por selección sexual. (Maduración diferenciada, la cual no afecta la proporción de sexos adultos también puede considerarse como una función de la selección sexual). En la mayoría de las especies la disparidad en la inversión parental entre los sexos es tan grande de modo que los supuestos que se usan aquí pueden atenuarse con creces.

Los pavos reales machos con plumas coloridas fueron preferidos por las hembras a lo largo de las generaciones, razón por la cual hoy los machos poseen este ornamento y las hembras no.

Trivers Figura 1.jpg

Nótese que puede no ser posible que un individuo de un sexo invierta solo en parte de la descendencia de un individuo del sexo opuesto. Cuando un macho invierte menos por cría típica que una hembra, pero más de la mitad de lo que esta invierte (o viceversa), entonces la selección puede no favorecer la competencia masculina para emparejarse con más de una hembra, si la descendencia de la segunda hembra no puede dividirse entre más de un macho. Si el éxito reproductivo neto de un macho que invierte en las crías de una sola hembra es mayor que aquel que gana al invertir en las crías de dos hembras, entonces el macho quedará seleccionado para invertir en las crías de una sola hembra. Este argumento está graficado en la Fig. 2 y puede ser importante para entender la mortalidad diferencial en aves monógamas, como se explica a continuación.

Trivers Figura 2.jpg

El modelo de proporción de sexos de Fisher (1958) compara el gasto parental (no definido) en la descendencia masculina con el de la descendencia femenina, y sugiere a la energía y al tiempo como medidas de gasto. Planteos posteriores del modelo de Fisher (por ejemplo, Kolman, 1960; Willson y Pianka, 1963; T. Emlen, 1968; Verner, 1965; Leigh, 1970) emplean el término indefinido de gasto parental o el término de inversión de energía. En cualquier caso, el concepto clave es impreciso y el relevante es la inversión parental, como se definió anteriormente. La inversión en energía puede ser a menudo una buena aproximación de la inversión parental, pero claramente en ocasiones es un pobre indicador. Un individuo que defiende a sus crías de un depredador puede gastar muy poca energía en el proceso, pero sufrir altas probabilidades de morir; tal comportamiento debe medirse como una gran inversión y no una pequeña como lo sugiere la cantidad energía involucrada.

 

Patrones de inversión parental

Las especies se pueden clasificar de acuerdo con la inversión parental relativa de los sexos en sus crías. En la gran mayoría de las especies, la única contribución del macho a la supervivencia de sus crías son sus células sexuales. En estas especies, la contribución femenina claramente supera, y con creces, a la masculina.

Un macho puede invertir en sus crías de diversos modos. Puede proporcionarle comida a su pareja como en el caso de los empídidos (Kessel, 1955) y algunos otros insectos (Engelmann, 1970), algunas arañas y ciertos pájaros (por ejemplo: Calder, 1967; Royama, 1966; Stokes y Williams, 1971). Puede también encontrar y defender un buen lugar para que la hembra alimente a los hijos, para que ponga los huevos o los críe a los polluelos, como es el caso en muchas aves. Puede construir un nido para recibir a los huevos, como en algunos peces (por ejemplo, Morris, 1952). Puede, además, ayudar a la hembra a poner los huevos, como en el caso de algunas aves parásitas de puesta (Lack, 1968). El macho puede también defender a la hembra. Puede empollar los huevos, como en el caso de algunas aves, peces, ranas y salamandras. Puede ayudar a alimentar a las crías, protegerlas, presentarle situaciones de aprendizaje, etcétera, como en el caso de los lobos o muchas aves monogámicas. Además, puede proveer beneficios grupales indirectos para las crías (como protección) tal como sucede en el caso de muchos primates. Todas estas formas de inversión parental masculina tienden a disminuir la disparidad en la inversión entre machos y hembras, resultante de la disparidad inicial vinculada al tamaño de las células sexuales.

Para evaluar la importancia de la inversión parental relativa a la hora de controlar la selección sexual se deberían buscar especies que demuestren una inversión parental masculina mayor a la femenina (ver Williams, 1966, pp. 186-6). Los mejores candidatos para esto son el Phalaropidae y las especies de aves poliandras reseñadas por Lack (1968). En estas especies, la inversión parental de la hembra termina cuando pone sus huevos; el macho los empolla en soledad y cuida a las crías después de la eclosión. Nadie ha intentado evaluar la inversión parental relativa en estas especies, pero se trata de casos sorprendentes pues muestran una inversión parental masculina muy alta que se correlaciona con una fuerte reversión del rol sexual: las hembras tienden a ser de colores más brillantes, más agresivas y más grandes que los machos, y tienden a cortejarlos y pelear por ellos. Entre los falaropos no hay evidencia de que las hembras tengan nidadas múltiples (Höhn,1967; Johns, 1969), pero en algunas especies poliándricas aparentemente las hembras van de macho a macho dejando sucesivas nidadas (por ejemplo, Beebe, 1925; véase también Orians, 1969) En estas especies, la hembra puede verse limitada por su capacidad para inducir a los machos a cuidar a sus crías, y su éxito reproductivo puede variar más que el masculino. Del mismo modo, la alta inversión parental masculina de los peces aguja y los caballitos de mar (syngnathidae) se correlaciona con el cortejo femenino y la coloración brillante (Fiedler, 1954), y el éxito reproductivo femenino puede estar limitado por la inversión parental masculina. Los datos de campo para otros grupos son tan escasos que no es posible afirmar si existen más ejemplos de reversión del rol sexual entre ellos, pero los datos disponibles para algunas ranas dendrobátidas sugieren al menos la posibilidad. En estas especies, el macho lleva una o más crías en su espalda durante un período desconocido (por ejemplo, Eaton, 1941). Las hembras tienden a ser de colores más brillantes que los machos (lo cual es raro en el caso de las ranas) y en al menos una especie, la Dendrobates aurata, se han visto a varias hembras persiguiendo, y posiblemente cortejando, a machos sin pareja (Dunn, 1941). En esta especie, el macho lleva a una sola cría sobre la espalda, hasta que el renacuajo es bastante grande, pero se han encontrado hembras con hasta seis huevos grandes en su interior, y es posible que las hembras compitan entre sí por las espaldas de los machos. Hay otras familias de ranas que muestran cuidado parental masculino, pero se sabe menos aún de su comportamiento social.

En la mayoría de las aves monogámicas, las inversiones parentales masculina y femenina son probablemente comparables. Para algunas especies hay evidencia de que el macho invierte algo menos que la hembra. Kluijver (1933, citado en Coulson, 1960) ha demostrado que el estornino macho (Sturnus vulgaris) incuba los huevos y alimenta a las crías con menos frecuencia que las hembras, y hay datos similares disponibles para otros paseriformes (Verner y Willson, 1969). El hecho de que en muchas especies los machos sean poliginistas facultativos (von Haartman, 1969) sugiere que incluso cuando son monógamos, los machos invierten menos en las crías que las hembras. Debido a que la reversión del rol sexual, que se correlaciona con una mayor inversión masculina que femenina, es tan poco frecuente en las aves, y en función de ciertas consideraciones teóricas que se analizan a continuación, clasifico tentativamente a la mayoría de las especies de aves monógamas dentro de un grupo que muestra una inversión en las crías algo mayor de parte de las hembras que de los machos.

Una clasificación más precisa de los animales, y particularmente de especies similares, sería útil para la formulación y evaluación de hipótesis más sutiles. Los grupos de aves serían ideales para realizar clasificaciones de este tipo, ya que pequeñas diferencias en cuanto a la inversión parental relativa pueden producir grandes diferencias en el comportamiento social, el dimorfismo sexual y las tasas de mortalidad por sexo. Sería interesante comparar las sociedades humanas que difieren en la inversión parental relativa y en los detalles de la inversión parental, pero la especificación de la inversión parental se complica por el hecho de que los humanos a menudo invierten en parientes que no son sus hijos biológicos. Un hombre pudiente que mantiene a sus hermanos y hermanas (y a los hijos de estos) puede ser visto funcionalmente como poligínico si las contribuciones que realizan sus familiares a cargo se devalúan conforme al grado de relación hacia él (véase Hamilton, 1964). Existe fuerte evidencia de que la permisividad sexual premarital que afecta a las mujeres en las sociedades humanas se relaciona con la forma de inversión parental de modo que, en condiciones normales, tendería a maximizar el éxito reproductivo femenino (Goethals, 1971).

 

La evolución de los patrones de inversión

El patrón de inversión parental que hoy rige el funcionamiento de la selección sexual resultó aparentemente de una diferenciación evolutiva muy temprana hacia células sexuales relativamente inmóviles (huevos u óvulos) fertilizadas por células móviles (espermatozoides). Un sistema indiferenciado de células sexuales es altamente inestable: la competencia por fertilizar otras células sexuales debería favorecer rápidamente la movilidad de algunas células sexuales, que en conjunto establecen presiones selectivas para la inmovilidad de las otras. En cualquier caso, una vez que apareció la diferenciación, la selección sexual que actúa sobre los espermatozoides favoreció la movilidad a expensas de la inversión (en forma de citoplasma). Esto significó que mientras los espermatozoides de diferentes machos compitieran directamente por fertilizar los huevos (como en caso de las ostras), la selección natural que favoreció una mayor inversión parental pudo actuar solo sobre la hembra. Una vez que las hembras pudieron controlar qué macho fertilizaba sus células sexuales, la elección femenina o la selección de mortalidad sobre las crías pudo actuar para favorecer un nuevo tipo de inversión masculina además de los espermatozoides. Pero existen fuertes presiones selectivas contra esto. Dado que la hembra ya invierte más que el macho, el fracaso reproductivo por falta de una inversión adicional selecciona más fuertemente contra ella que contra el macho. En ese sentido, la gran inversión inicial de ella la compromete a una inversión adicional mayor. La poca inversión inicial del macho lo compromete poco. Además, la competencia entre machos tenderá a operar contra la inversión parental masculina, en el sentido de que cualquier inversión masculina en las crías de una hembra debería disminuir las posibilidades de inseminar a otras hembras. La selección sexual, entonces, está tanto controlada por el patrón de inversión parental como por una fuerza que tiende a moldear ese patrón.

Las condiciones bajo las que la selección favorece la inversión parental masculina no han sido explicitadas para ningún grupo de animales. Excepto en el caso de la poliginia de las aves, el papel de la elección femenina no ha sido explorado; en cambio, comúnmente se asume que, cuando dos individuos son capaces de criar juntos más individuos que los que podrían criar por separado, la selección natural favorecerá la inversión parental masculina (Lack, 1968, p. 149). Este supuesto pasa por alto los efectos tanto de la competencia entre machos como de la elección femenina.

 

Inversión parental inicial

Una consecuencia importante de la diferenciación temprana de la evolución de las células sexuales y la subsecuente competencia de los espermatozoides es que las células sexuales masculinas siguen siendo pequeñas en comparación con las células sexuales femeninas, incluso en los casos en que la selección ha favorecido una inversión parental masculina total que iguala o supera a la inversión femenina. La inversión parental inicial del macho, es decir, su inversión en el momento de la fecundación es mucho menor que la de la hembra, aunque más tarde, a través del cuidado parental, invierta tanto o más. La inversión parental en las crías se puede ver como una secuencia de inversiones discretas por parte de cada sexo. La inversión relativa puede cambiar en función del tiempo y cada sexo puede ser más o menos libre para terminar su inversión en cualquier momento. En la especie humana, por ejemplo, una copulación que no le cuesta al hombre prácticamente nada puede desencadenar una inversión de nueve meses por parte de la mujer que no es nada trivial, seguida, si ella lo desea, de una considerable inversión de quince años en la progenie. Aunque el hombre a menudo contribuye en el cuidado parental durante este período, no necesita hacerlo indefectiblemente. Después de un embarazo de nueve meses, la mujer está más o menos libre de terminar su inversión en cualquier momento, pero al hacerlo desperdicia la inversión realizada hasta entonces. Dado el desequilibrio inicial en la inversión, el macho puede maximizar sus posibilidades de dejar descendientes que lo sobrevivan copulando con y abandonando a muchas mujeres, algunas de las cuales, solas o con la ayuda de otros, criarán a su progenie. En las especies en las que ha habido una selección más fuerte del cuidado parental masculino, es más probable que la trayectoria óptima masculina se halle en una estrategia mixta: ayudar a una única hembra a criar hijos, sin desaprovechar oportunidades de aparearse con otras hembras a las que él no ayudará.

En muchas aves, los machos defienden un territorio que la hembra también usa para alimentarse antes de la puesta de huevos, pero el costo de esta inversión por parte del macho es difícil de evaluar. En algunas especies, como se describió anteriormente, el macho puede aprovisionar a la hembra antes de que ella produzca las crías, pero este aprovisionamiento es generalmente pequeño en comparación con el costo de los huevos. En cualquier caso, el costo de la cópula en sí es siempre trivial para el macho, y en teoría, el macho no necesita invertir nada más para copular. Si existe alguna posibilidad de que la hembra pueda criar a las crías, ya sea sola o con la ayuda de otros, sería una ventaja para el macho copular con ella. Por este razonamiento, uno esperaría que los machos de especies monógamas retengan rasgos psicológicos consistentes con los hábitos promiscuos. La selección favorecería que los machos logren diferenciar entre una hembra a la que solo dejarán preñada y una con la que también criarán a la descendencia en común. Hacia la primera, el macho debería estar más ávido de sexo y ser menos selectivo que la hembra hacia él, pero hacia la segunda el macho debería ser más o menos igual de selectivo que ella hacia él.

Si los machos dentro de una especie relativamente monógama están, de hecho, adaptados para perseguir una estrategia mixta, es probable que la situación óptima difiera para diferentes machos. No conozco ningún intento de documentar esta posibilidad en humanos, pero la psicología podría beneficiarse de intentar ver la plasticidad sexual humana como una adaptación que le permita al individuo elegir la estrategia mixta que mejor se adapte a las condiciones locales y a sus propios atributos. Elder (1969) muestra que las citas estables y la actividad sexual (coitos y arrumacos) en hembras humanas adolescentes se correlacionan inversamente con una tendencia a casarse con hombres de un nivel socioeconómico mayor de adultas. Dado que las hembras físicamente atractivas como adolescentes tienden a casarse con hombres de mayor nivel socioeconómico, es posible que estas ajusten sus estrategias reproductivas en la adolescencia en relación con sus propios activos.

 

Deserción y adulterio femenino

Existe una serie de consecuencias interesantes del hecho de que el macho y la hembra de una pareja monógama inviertan en cuidado parental de sus crías a ritmos diferentes. Esto se puede abordar graficando y comparando la inversión acumulada de cada progenitor en estas, y en la Fig. 3 se ilustran esos datos para dos individuos de una especie de ave hipotética.

Trivers Figura 3.jpg

No he graficado la inversión parental de la hembra en sus crías antes de la copulación, aunque puede que esté produciendo los huevos antes de ese momento, porque no es hasta el acto de la cópula cuando confía sus huevos a los genes de un macho dado. En efecto, entonces, he graficado la inversión parental de cada individuo en las crías del otro individuo. Después de la copulación, esto es lo mismo que graficar la inversión en sus propias crías, suponiendo, como lo hago aquí, que el macho y la hembra copulan solo entre sí.

Para discutir los problemas que enfrentan los individuos en pareja aparentemente cooperando en un esfuerzo parental conjunto, elijo el lenguaje de la estrategia y la decisión, como si cada individuo contemplara en términos estratégicos las decisiones que debería tomar en cada instante en pos de maximizar su éxito reproductivo. Este lenguaje se elige únicamente por conveniencia para explorar las adaptaciones que uno podría esperar que la selección natural favoreciera.

En cualquier momento, el individuo cuya inversión acumulada se ve superada por la de su compañero está teóricamente tentado a desertar, especialmente si la disparidad es grande. Esta tentación ocurre porque el desertor pierde menos que su compañero si no se cría descendencia alguna y, por lo tanto, el compañero se vería más fuertemente seleccionado para quedarse con las crías. Cualquier éxito del compañero (o pareja), por supuesto, beneficiará al desertor. En la Fig. 3, por ejemplo, se observa que la deserción por parte del macho justo después de la cópula le costará muy poco, en el caso de que no sobrevivan las crías, mientras que las posibilidades de que la hembra críe a algunas crías en soledad pueden ser lo suficientemente grandes como para que valga la pena esa deserción. Existen otros factores importantes para determinar la adaptabilidad del abandono. Factores como las oportunidades de reproducción por fuera de la pareja y la forma esperada de la curva de inversión del desertor en caso de que decida no desertar. Si la curva de inversión del macho no aumenta mucho después de la cópula, entonces las posibilidades de la hembra de criar sola a las crías serán mayores y el tiempo perdido por el macho que invierte moderadamente en su descendencia puede ser mejor gastado en comenzar un intento de generar nuevas crías.

¿Cuáles son las posibles respuestas del individuo abandonado? Si el macho desertó antes de la copulación, no tiene más remedio que intentar iniciar el proceso nuevamente con una nueva hembra. Todo lo que haya invertido previamente en la hembra se perdió. Si cualquiera de los dos se ve abandonado luego de la copulación, tienen tres opciones. (I) Puede abandonar los huevos (o comérselos) e intentar reproducirse de nuevo con otra pareja, perdiendo así toda (o parte de) la inversión inicial. (2) Puede intentar criar a las crías por cuenta propia, a riesgo de un esfuerzo excesivo y fracaso. O bien, (3) puede intentar inducir a otro compañero para que lo ayude a criar a las crías. La tercera alternativa, si tiene éxito, es la más adaptable, pero esto requiere engañar a otro organismo para que haga algo contrario a sus propios intereses, y las adaptaciones deberían evolucionar para proteger a los individuos de tales tareas. Es difícil saber cómo un macho podría tener éxito en engañar a una hembra nueva, pero si una hembra actúa rápidamente, puede engañar a un macho. A medida que pasa el tiempo (por ejemplo, una vez que se ponen los huevos), es poco probable que un macho pueda ser engañado fácilmente. Por lo tanto, la hembra podría estar programada para intentar la tercera estrategia primero, y si fallara, volver a la primera o segunda. El desertor masculino gana más si la hembra tiene éxito en la tercera estrategia, nada si elige la primera estrategia, y posiblemente un valor intermedio si elige la segunda estrategia.

En caso de que ni el macho ni la hembra deserten al principio, entonces, a medida que pasa el tiempo, cada uno invierte cada vez más en las crías. Esta tendencia tiene varias consecuencias. Por un lado, el antiguo compañero de un desertor es más capaz de terminar la tarea solo y la selección natural debería favorecer que esté más predispuesto a intentarlo, porque tiene más que perder. Por otro lado, el desertor tiene más que perder si el compañero falla y menos para ganar si el compañero tiene éxito. El equilibrio entre estos factores opuestos debe depender de la forma exacta de las curvas de inversión acumulativa, así como de las oportunidades de reproducción más allá de la pareja en cuestión.

Hay otro efecto que se da a medida que pasa el tiempo, y con esto, crece la inversión de ambos padres en las crías. A medida que aumentan sendas inversiones, la selección natural puede favorecer que cualquiera de los socios deserte, incluso si uno ha invertido más en las crías que el otro. Esto se debe a que la deserción puede poner al compañero abandonado frente a una situación fuerte: ha invertido tanto que pierde considerablemente si también abandona a las crías, aunque, lo cual no debería hacer ninguna diferencia para él, su compañero perdería aún más. La posibilidad de tales situaciones se puede ilustrar mediante una situación análoga descrita por Rowley (1965). Sucedió que las crías de dos parejas vecinas de chochines emplumaron simultáneamente, de modo que no pudieron diferenciarlas, así que ambas parejas alimentaron a las seis crías indiscriminadamente, hasta que una pareja "desertó" para criar otra nidada, dejando que sus vecinos alimentaran a las seis crías, lo cual hicieron, a pesar de que esto significaba que, en efecto, se estaban aprovechando de ellos.

Las aves deben mostrar adaptaciones para evitar ser abandonadas. Las hembras, en particular, deben poder protegerse de machos que solo copularán y no invertirán el esfuerzo parental posterior. Un ejemplo de tal adaptación se puede encontrar en el falaropo de cuello rojo, Phalaropus lobatus. En los falaropos, el macho incuba los huevos en soledad y en soledad también cuida a las crías después de la eclosión (Höhn, 1967; Johns, 1969), de modo que una gráfica de la inversión parental acumulativa mostraría una inversión inicial mayor por parte de la hembra que luego permanece igual a lo largo del tiempo, mientras que la inversión masculina inicial es nula y aumenta de manera constante, probablemente hasta superar la inversión femenina. Solo la hembra es vulnerable a ser abandonada, y esto, inmediatamente después de la copulación, ya que cualquier deserción posterior por parte del macho le cuesta su inversión en la incubación, quedando las crías con una posibilidad casi cierta de perecer.

Tinbergen (1935) observó a una hembra que cortejaba vigorosamente a un macho y luego se iba volando tan pronto como el macho respondía al cortejo intentando copular. Esta tímida actuación se repitió varias veces durante varios días. Tinbergen lo atribuyó al "creciente y menguante instinto", pero el comportamiento puede haber sido una evaluación por parte de la hembra de la disposición del macho a incubar sus huevos. El macho bajo observación, de hecho, ya estaba incubando huevos y fue cortejado cuando dejó los huevos para alimentarse de un estanque cercano. Para ver una secuencia completa de puestas de huevos, Tinbergen destruyó la nidada que el macho estaba incubando. Al cabo de medio día, la hembra permitió al macho acceso sexual y este, posteriormente incubó sus huevos. El punto importante aquí es que la hembra aparentemente pudo distinguir entre un macho libre y un macho ocupado en empollar, y ella se negó a aparearse con este último. El cortejo alternando con vuelo puede ser la prueba que revele los verdaderos apegos del macho: la prueba puede mostrar, por ejemplo, si realmente está libre como para seguir a la hembra.

Es probable que existan muchas adaptaciones en especies monógamas para protegerse contra la deserción, pero a pesar de la evidencia de que la deserción puede ser frecuente (Rowley, 1965) nadie había intentado analizar el cortejo con este peligro en mente. Von Haartman (1969) ha revisado algunas evidencias de las adaptaciones de las hembras para evitar acoplarse a un macho poligínico. Acoplarse a ese tipo de macho es a veces exactamente equivalente a ser abandonada por él (von Haartman, 1951).

La fertilización externa requiere una sincronía de comportamiento, de modo que el macho pueda estar usualmente seguro de no estar tratando de fertilizar huevos previamente fertilizados. Con la evolución de la fertilización interna el macho no puede estar tan seguro. Para muchas especies (por ejemplo, la mayoría de los mamíferos), la distinción no es importante porque pierde muy poco al intentar fertilizar células sexuales previamente fertilizadas. Sin embargo, cuando existe un cuidado parental masculino significativo, el macho corre el riesgo de ser víctima de adulterio o de criar la descendencia de otro macho. Para la Fig. 1 se asumió que la pareja copulaba entre sí y con ningún otro, pero el macho en general no puede estar seguro de eso y lo que se grafica en tal situación es la inversión del macho en las crías de la hembra¸ no necesariamente propias. Las adaptaciones deberían evolucionar para ayudar a garantizar que la descendencia de la hembra también sea la suya, pero estas estrategias adaptativas también pueden verse contrarrestadas en parte en virtud de la evolución de modos de adulterio femenino más sofisticados.

Una de las formas en que un macho puede protegerse es asegurándose de que otros machos se mantengan a distancia. El hecho de que cierta porción de la agresión territorial de las aves macho monógamas se destine a proteger la fidelidad del vínculo de pareja parece ser cierto. En el caso de los humanos, la agresión de los hombres hacia adúlteros reales o presuntos es a menudo extrema. Lee (1969), por ejemplo, ha demostrado que, cuando se conoce la causa, la causa principal de las peleas fatales entre bosquimanos es el adulterio o la sospecha de adulterio. De hecho, datos limitados sobre otros grupos de cazadores-recolectores (incluidos los esquimales y aborígenes australianos) indican que, a pesar de que las peleas son relativamente infrecuentes (en el sentido de que la agresión intergrupal organizada es poco frecuente), la "tasa de homicidios" puede ser relativamente alta. Según los estudios, el asesino y su víctima suelen ser un marido y el amante real o sospechado de su esposa. Entre las palomas (Columba livia), si un nuevo macho llega solo a un lugar de descanso nocturno es atacado día tras día por uno o más machos residentes. Tan pronto como aparece el mismo macho con una compañera, los dos son tratados con más indiferencia (Trivers, datos no publicados), lo que sugiere que un macho solo es más amenazador que uno con pareja.

He argumentado anteriormente que una hembra abandonada inmediatamente después de la cópula puede adaptarse para tratar de inducir a otro macho a que la ayude a criar a sus crías. Este factor implica adaptaciones por parte del macho para evitar tal destino. Un método simple para hacerlo es evitar el apareamiento con una hembra en el primer encuentro; secuestrarla y aparearse con ella solo después de un período que excluya razonablemente su impregnación previa por parte de otro macho. Ciertamente, los machos protegen a sus hembras de otros machos, y existe una notable diferencia entre la falta de preámbulos preliminares entre las aves promiscuas (Scott, 1942; Kruijt y Hogan, 1967) y el a veces largo retraso entre la unión de la pareja y la copulación en aves monógamas (Nevo, 1956), un retraso que por lo general parece servir también para otras funciones.

Los biólogos han interpretado el cortejo de manera limitada. Se considera que el cortejo permite al individuo elegir la especie y el sexo correctos, superar los impulsos antagónicos y excitar sexualmente a la pareja (Bastock, 1967). El análisis anterior sugiere que el cortejo también se puede interpretar en función de la necesidad de resguardarse de varias posibilidades de maltrato de manos de la pareja. 

 

Mortalidad diferencial y la proporción de sexos

Los datos precisos sobre la mortalidad diferencial de los sexos, especialmente entre individuos inmaduros son de especial interés para comprender los efectos de la selección sexual. Sin embargo, estos datos se encuentran entre los más difíciles de recopilar, y los datos publicados, aunque importantes, son escasos (por ejemplo, Emlen, 1940; Hays, 1947; Chapman, Casida y Cote, 1938; Robinette, et al., 1957; Coulson, 1960; Potts, 1969; Darley, 1971; Myers y Krebs, 1971). Como sustituto, uno puede hacer uso de los datos sobre la proporción de sexos dentro de determinados rangos etarios o para todos los rangos de edad en conjunto. Suponiendo que la proporción de sexos en el momento de la concepción (o, menos precisamente, en el momento del nacimiento) es de casi exactamente 50/50, las desviaciones significativas de esta proporción en cualquier rango de edad o para todos los rangos en su conjunto deberían implicar una mortalidad diferencial. En los casos en los que se cuentan con datos sobre la proporción de sexos al nacer y donde la proporción de sexos para toda la población local está desbalanceada, esta proporción al nacer suele ser de aproximadamente 50/50 (ver las referencias anteriores, Selander, 1965; Lack, 1954). Además, Fisher (1958) ha demostrado, y otros lo han precisado, (Leigh 1970) que los padres deben invertir aproximadamente la misma energía en cada sexo. Como los padres generalmente invierten aproximadamente la misma energía en cada individuo de cada sexo, la selección natural, en ausencia de circunstancias inusuales (ver Hamilton, 1967), debería favorecer una proporción aproximada de sexos del 50/50 en la concepción.

Es difícil determinar con precisión la proporción de sexos para cualquier especie. La fuente más seria de sesgo es que los machos y las hembras a menudo se hacen diferentemente disponibles para el observador. Por ejemplo, en mamíferos pequeños, la selección sexual parece haber favorecido los atributos masculinos, como la alta movilidad, que tienden a resultar en su captura diferencial (Beer, Frenzel y MacLeod, 1958; Myers y Kreos, 1971). Si se considera que las técnicas de captura muestrean aleatoriamente a la población existente, se concluirá que los machos son más numerosos. Si uno considera que las técnicas de captura son un muestreo aleatorio de los efectos de la mortalidad en la población, entonces se concluirá que los varones son más propensos a la mortalidad (se capturan con mayor frecuencia) y, por lo tanto, son menos numerosos. Es probable que ninguno de los dos supuestos sea cierto, pero los autores eligen rutinariamente el primero. Además, a menudo no se estima qué tamaño debe tener la muestra para mostrar desviaciones significativas de una proporción de 50/50. Una muestra de 400 animales que muestran una proporción de sexos de 44/56, por ejemplo, no se desvía significativamente de una proporción de 50/50. (Tampoco, aunque esto casi nunca se señala, difiere significativamente una relación 36 /62).

Mayr (1939) ha señalado que existen numerosas desviaciones con respecto a una proporción de sexos de 50/50 en las aves y creo que es probable que, si los datos fueran lo suficientemente precisos, la mayoría de las especies de vertebrados mostrarían una desviación significativa con respecto a una proporción de 50/50. Los machos y las hembras difieren en numerosas características relevantes en función de sus diferentes estrategias reproductivas y es poco probable que estas tengan efectos equivalentes en su supervivencia. Dado que no es ventajoso para los adultos de cada sexo tener disponible la misma cantidad de adultos del sexo opuesto, no habrá un agente selectivo automático para mantener pequeñas las desviaciones con respecto a una proporción de 50/50.

Una revisión de la literatura útil sobre proporciones de sexos sugiere que (a excepción de las aves) cuando la proporción de sexos no está equilibrada, el desequilibrio se da a favor de las hembras. Dicho de otra manera, los machos aparentemente tienen una tendencia a sufrir tasas de mortalidad más altas que las hembras. Esto es cierto para aquellas libélulas para las que hay datos (Corbet, Longfield y Moore, 1960), para la mosca doméstica (Rockstein, 1959), para la mayoría de los peces (Beverton y Holt, 1959), para varias lagartijas (Tinkle, 1967; Harris, 1964 ; Hirth, 1963; Blair, 1960; Trivers, discutido más adelante), y para muchos mamíferos (Bouliere y Verschuren, 1960; Cowan, 1950; Eisenberg, 1965; Robinette et al., 1957; Beer, Frenzel y MacLeod, 1958; Stephens, 1952; Tyndale, Biscoe and Smith, 1969; Myers y Krebs, 1971; Wood, 1970). Hamilton (1948) y Lack (1954) han reseñado estudios de otros animales que sugieren una tendencia similar. Mayr (1939) señala que donde la proporción de sexos está desbalanceada en el caso de aves monogámicas usualmente hay menos hembras, pero entre las aves poligínicas o promiscuas, hay menos machos. Los datos posteriores a su trabajo confirman este hallazgo. Este resultado es particularmente interesante ya que en todos demás grupos en los que los machos tienden a ser menos numerosos, la monogamia es rara o inexistente.

 

La hipótesis cromosómica

Entre los biólogos existe una tendencia a estudiar el comportamiento social considerando a la proporción de sexos en adultos como una variable independiente a la cual la especie reacciona con adaptaciones apropiadas. Lack (1968) a menudo interpreta el comportamiento social como una adaptación atribuible en parte a una proporción desbalanceada (o balanceada) de sexos, y Verner (1964) ha compendiado otros ejemplos de esta tendencia. El único mecanismo que generará una mortalidad diferencial independiente de las diferencias sexuales claramente relacionadas con la inversión parental y la sección sexual es el mecanismo cromosómico, que se aplica de forma específica a los humanos y demás mamíferos: se presume que el cromosoma X libre del macho lo predispone a una mayor mortalidad. Este mecanismo es inadecuado como explicación de la mortalidad diferencial por tres razones.

1. La distribución de la mortalidad diferencial por sexo no se predice conociendo la distribución de los mecanismos determinantes del sexo. Ambos sexos de peces suelen ser homogaméticos, sin embargo, los machos sufren una mayor mortalidad. Las aves hembras son heterogaméticas, pero sufren mayor mortalidad solo en especies monógamas. Los machos de polillas de comida homogaméticas mueren antes que sus homólogas femeninas heterogaméticas en condiciones de laboratorio (Hamilton y Johansson, 1965).

2. Las predicciones teóricas en torno al grado de mortalidad diferencial esperada para los machos debido a su cromosoma X libre son mucho más bajas que las que se observan en mamíferos como perros, los animales de ganado y humanos (Ludwig y Boost, 1951). Es posible imaginar que la selección natural favorezca el mecanismo de determinación del sexo heterogamético si la mortalidad diferencial asociada es leve y equilibrada por alguna ventaja en la diferenciación o en el sexo homogamético, pero una gran mortalidad asociada con heterogamia debería verse contrarrestada por una tendencia a que ambos sexos se vuelvan homogaméticos.

3. Los datos meticulosos acerca de los humanos demuestran que los machos castrados (que siguen siendo heterogaméticos, por supuesto) sobreviven en gran medida a un grupo de control de humanos macho similares en otros aspectos y cuanto más temprana la castración, mayor es la supervivencia (Hamilton y Mestler, 1969). Lo mismo ocurre con los gatos domésticos (Hamilton, Hamilton y Mestler 1969), pero no en una especie (la polilla de la comida), para la que no existe evidencia de que las gónadas estén implicadas en la diferenciación sexual (Hamilton y Johansson, 1965).

 

Un modelo adaptativo de mortalidad diferencial

Para interpretar el significado de las proporciones de sexos equilibradas o desequilibradas, se necesita un marco integral dentro del que se puedan ver los fenómenos históricos de la vida. Gadgil y Bossert (1970) presentaron un modelo para la interpretación adaptativa de las diferencias en las historias de vida de las especies; por ejemplo, en los años de crianza, en las curvas de crecimiento y supervivencia. Aunque no aplicaron este modelo a las diferencias entre sexos, este es precisamente adecuado para esas diferencias. Uno puede, de hecho, tratar a los sexos de una misma especie como si fueran especies diferentes, siendo el sexo opuesto un recurso relevante para producir el máximo de crías sobrevivientes. Dicho de otro modo, la "especie" femenina generalmente difiere de la especie masculina en el hecho de que las hembras compiten entre sí por recursos como alimentos, y no por miembros del sexo opuesto, mientras que los machos en última instancia compiten solo por miembros del sexo opuesto. Todas las otras formas de competencia son importantes solo en la medida en que afecten a la primera. 

Para analizar la mortalidad diferencial por sexo, es necesario correlacionar diferentes estrategias reproductivas con la mortalidad, es decir, uno debe mostrar cómo determinada estrategia reproductiva conlleva un riesgo dado de mortalidad. Se puede hacer esto graficando el éxito reproductivo (ER) de la primera temporada de reproducción como una función del esfuerzo reproductivo gastado durante esa temporada, graficando la disminución del éxito reproductivo futuro (D) en unidades del éxito reproductivo de la primera temporada de reproducción. (Gadgil y Bossert muestran que el valor reproductivo de un esfuerzo dado disminuye con la edad, de ahí la necesidad de convertir el éxito reproductivo futuro en unidades comparables). Para hacerlo más simple, supongo que la disminución, D, se debe completamente a la mortalidad entre la primera y segunda temporada de cría. La disminución podría deberse a la mortalidad en un año posterior (inducida por el esfuerzo reproductivo en la primera temporada de reproducción) lo cual no cambiaría la forma del análisis, o podría deberse a una menor capacidad para reproducirse en la segunda temporada de reproducción (o aún más tarde), lo cual a veces ocurre pero que es probablemente menor en comparación con la disminución debida a la mortalidad, lo cual no cambia el análisis mientras se asuma que los machos y las hembras no difieren apreciablemente en la medida en que sufren esta forma de disminución.

La selección natural favorece un gasto individual en la primera temporada de reproducción, el esfuerzo reproductivo (ER), que resulta en un éxito reproductivo neto máximo (ER-D). El valor de D en este ER nos da como resultado el grado de mortalidad esperada entre la primera y la segunda temporada de reproducción (véanse: Figs. 4 y 5). Las diferencias entre los sexos en D darán como resultado la mortalidad diferencial esperada. El mismo análisis se puede aplicar a la temporada de reproducción nth para predecir la mortalidad entre esta y la temporada de reproducción nth + 1. Igualmente, mediante una modificación trivial, el análisis puede usarse para generar diferencias en la mortalidad juvenil: Supongamos que D representa la disminución en las posibilidades de sobrevivir a la primera temporada de reproducción como una función de ER en la primera reproducción. Visto de esta manera, se está midiendo el costo que tiene en la supervivencia desarrollar durante el período juvenil atributos relevantes para el éxito reproductivo adulto.

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Especies con poca o ninguna inversión parental masculina

En la Fig. 4, he graficado ER (éxito reproductivo) y D como funciones del esfuerzo reproductivo en las primeras temporadas de cría para el caso de las hembras de una especie hipotética en las que los machos invierten muy poco en el cuidado de sus crías. La función ER muestra una forma sigmoidal por las siguientes razones. Se asume que, en valores bajos de esfuerzo reproductivo, el ER aumenta solo muy gradualmente porque se necesita cierta inversión solo para iniciar la reproducción (por ejemplo, agrandar los órganos reproductores). El ER luego aumenta más rápidamente como una función de éxito reproductivo, pero sin alcanzar una pendiente muy pronunciada. El ER finalmente se nivela con valores altos de esfuerzo reproductivo debido a las ineficiencias aumentadas allí (por ejemplo, ineficiencias en la búsqueda de alimento; véase Schoener, 1971). He graficado el valor, h, en el que el éxito reproductivo neto para la hembra alcanza un máximo. Técnicamente, debido a la competencia, la forma de la función ER para cualquier hembra dependerá en parte del esfuerzo reproductivo dedicado por otras hembras. El gráfico, por lo tanto, asume que otras hembras tienden a invierten cerca del valor óptimo, h, pero una característica importante del ER de una hembra es que no depende tan fuertemente del esfuerzo reproductivo de otras hembras: la curva no sería muy diferente si todas las demás hembras invirtieran mucho más, o menos. He graficado D como una función lineal del esfuerzo reproductivo. Por lo tanto, esto equivale a una definición de esfuerzo reproductivo, es decir, un incremento dado en el esfuerzo reproductivo durante la primera temporada de reproducción puede detectarse como una mayor tasa de probabilidad de morir entre la primera y la segunda temporada de reproducción. Téngase en cuenta que el esfuerzo reproductivo para la hembra es esencialmente sinónimo de inversión parental.

El ER masculino difiere del ER femenino de dos modos relevantes, ambos derivados de la selección sexual. (1) El ER de un macho es altamente dependiente de esfuerzo reproductivo de otros machos. Cuando otros machos invierten fuertemente, un macho individual generalmente no los supera en la competencia, a menos que invierta tanto como ellos, o más. Una inversión considerable que esté ligeramente por debajo de la de otros machos puede resultar en cero ER. (2) El ER de un macho es potencialmente muy alto, mucho más alto que el de una hembra específica, pero solo si supera en la competencia a otros machos. Debería existir algún factor o conjunto de factores (como el tamaño, la agresividad, la movilidad) que se correlacionen con un alto ER masculino. El efecto de la competencia entre machos por hembras es la selección para un aumento del esfuerzo reproductivo masculino, y esta selección continuará hasta que se seleccione un esfuerzo reproductivo masculino mayor que el femenino, siempre que la D asociada más alta se vea compensada por el ER potencialmente muy alto. Este argumento se grafica en la Fig. 5, donde la pendiente pronunciada de ER refleja la alta interacción entre el ER de un macho y el éxito reproductivo de los otros machos. Téngase en cuenta que el argumento aquí depende de la existencia de un conjunto de factores correlacionados con un alto éxito reproductivo masculino. Si existen estos factores, la selección natural predispondrá al macho a tasas de mortalidad más altas que las de la hembra. Donde un macho puede alcanzar un ER muy alto en una temporada de cría (como en las focas que se aparean en tierra, Bartholemew, 1970), la mortalidad diferencial será correspondientemente alta.

 

Especies con una inversión masculina apreciable 

El análisis aquí se aplica a especies en las que los machos invierten menos cuidado parental que las hembras, pero probablemente más de la mitad de lo que invierten ellas. Asumo que la mayoría de las aves monogámicas cumplen con esta característica, y he enumerado anteriormente las razones y algunos datos que apoyan este supuesto. Las razones se pueden resumir diciendo que, debido a su gran inversión inicial, las hembras parecen estar atrapadas en una situación en la que no pueden forzar una mayor inversión parental por parte de los machos y se verían fuertemente apartadas por la selección si redujeran unilateralmente su propia inversión parental.

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La especie es la misma que en la Fig. 6. El esfuerzo reproductivo del macho se invierte como cuidado parental en una de las camadas de una hembra. El éxito reproductivo está en su máximo en m1.

Las funciones que relacionan ER con la inversión parental están graficadas para hembras y machos en las Figs. 6 y 7, suponiendo para cada sexo que el sexo opuesto muestra la inversión parental que resulta en un éxito reproductivo neto máximo. A la curva femenina se le da una forma sigmoidal por las razones que se aplican a la Fig. 4. En las aves, la inversión inicial de las hembras en los huevos no servirá de nada si no se invierte más en empollar los huevos y alimentar a las crías, mientras que más allá de cierto esfuerzo reproductivo alto, los incrementos adicionales no afectan en gran medida el ER. Suponiendo que la hembra invierte el valor, h, el ER masculino variará en función de la inversión parental masculina de manera similar al ER femenino, excepto que la función se desplace hacia la izquierda (Fig. 7) y se pierda algo del ER debido a los efectos del adulterio femenino graficados en la figura 8.

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Debido a que los machos invierten en el cuidado parental más de la mitad de lo que invierten las hembras y debido a que las crías de determinada hembra tienden a estar inseminadas por un único macho, la selección no favorece a los machos que compiten entre sí para invertir en la descendencia de más de una hembra. Más bien, la selección sexual solo opera en el macho para que insemine a hembras cuya descendencia no criará, especialmente si otro macho las criará en su lugar. Dado que la selección presumiblemente no favorece fuertemente el adulterio femenino y puede oponérsele (si, por ejemplo, su detección lleva a la deserción por parte del macho), las oportunidades para este adulterio femenino son limitadas: la alta inversión en la actividad promiscua traerá solo un ER limitado. Este argumento está graficado en la Fig. 8. La mortalidad diferencial predicha por sexo puede obtenerse comparando D (h) con D (m1 + m2). 

Puede parecer irónico, pero al pasar de una vida promiscua a una monógama, es decir, al pasar a una mayor inversión parental en sus crías, el macho tiende a aumentar sus posibilidades de sobrevivir en relación con la hembra. Esta tendencia se produce porque la inversión parental incrementada disminuye de manera desproporcionada el esfuerzo reproductivo invertido masculino en la competencia entre machos para inseminar a las hembras.

Téngase en cuenta que en ambos casos mencionados la mortalidad diferencial tiende a verse autolimitada. Al alterar la proporción de posibles parejas en relación con los competidores sexuales, la mortalidad diferencial establece fuerzas que tienden a mantener baja la mortalidad diferencial. En especies que muestran un bajo diferencial en la inversión parental masculina la mortalidad masculina aumenta el promedio de hembras disponibles para los machos sobrevivientes. Si el resto de los factores se mantienen constantes, este aumento tiende a hacer que sea más difícil para los machos más exitosos mantener su ventaja relativa. En las aves monógamas, la mortalidad femenina diferencial induce a la competencia entre los machos para asegurar al menos una pareja, lo que tiende a aumentar la mortalidad masculina. Dicha competencia presumiblemente también aumenta la varianza en el éxito reproductivo masculino por encima del diferencial sexual esperado del adulterio femenino.

 

Especies con mayor inversión parental masculina que femenina 

Dado que los argumentos anteriores se formularon con referencia a la inversión parental relativa y no al sexo, se aplican a las especies en las que los machos invierten más esfuerzo parental que las hembras, excepto que para las hembras nunca es ventajoso engañar a otras hembras, y para los machos esta ventaja sigue en pie. Cuando las hembras invierten más de la mitad de lo que invierten los machos, uno debería predecir una mortalidad femenina diferencial. Cuando las hembras invierten menos de la mitad de lo que invierten los machos, uno podría predecir competencia y una resultante mortalidad femenina diferencial.

 

Competencia entre machos

La competencia entre machos no termina necesariamente con la liberación de esperma. Incluso en especies con fertilización interna, la competencia entre espermatozoides de diferentes machos puede ser un componente importante de la competencia entre machos (ver la excelente reseña de Parker, 1970b). En casos raros, la competencia entre machos puede continuar después de que los huevos estén fecundados. Por ejemplo, un langur adulto macho (Presbytis entellus) que expulsa al macho adulto de determinado grupo puede matar sistemáticamente a las crías de ese grupo (presumiblemente engendrados por el macho expulsado), con lo que la mayoría de las hembras adultas vuelven nuevamente al celo (Sugiyama, 1967). Si bien eso es claramente desventajoso para las crías muertas y sus madres, tal comportamiento, que beneficia al nuevo macho, puede ser un producto extremo de la selección sexual. Los ratones hembra abortan espontáneamente durante los primeros cuatro días de preñez cuando se ven expuestas al olor de un macho extraño (Bruce, 1960, reseñado en Sadleir en 1967), una situación sujeta a interpretaciones diversas, incluida una basada en la competencia entre machos.

La competencia entre espermas puede tener efectos importantes en la competencia entre machos antes de la liberación del esperma. En aquellos insectos en los que los espermatozoides que llegan más tarde tienen prioridad en la fertilización de huevos, la selección favorece el apareamiento con una hembra justo antes de la liberación de los huevos, lo cual aumenta la competencia en los sitios de oviposición e intensifica la selección mediante una fase de vigilancia luego de la oviposición por parte del macho (ver Parker, 1970bcd; Jacobs, 1955). Aquí me concentro en la competencia entre machos antes de la liberación del esperma en especies que muestran una inversión parental masculina muy baja.

La forma de competencia entre machos debe estar fuertemente influenciada por la distribución espaciotemporal del recurso que en definitiva afecta el éxito reproductivo de los machos, es decir, en función de las hembras reproductoras. Su distribución se puede describir en términos de tres parámetros: la medida en que las hembras se agrupen o dispersen en el espacio, la medida en que se agrupen o dispersen en el tiempo, y la medida en que su posición exacta en tiempo y espacio sea predecible. En este caso, trato a las hembras como si fueran un recurso pasivo por el que los machos compiten, pero la elección femenina puede influir fuertemente en la forma de competencia entre machos, por ejemplo, cuando favorece que los machos se agrupen en áreas de exhibición (por ejemplo, S. Emlen, 1968) donde las hembras luego los van a buscar (ver más abajo en “Elección femenina”).

 

Distribución espacial

Los cérvidos se caracterizan por el hecho de que las hembras pueden hallarse agrupadas o dispersas aleatoriamente, (deVos, Broky y Geist, 1967) al igual que en el caso de los antílopes (Eisenberg, 1965). Estas diferencias –su agrupamiento o dispersión– se correlacionan de manera predecible con diferencias en los atributos masculinos. En general, la agresión entre machos será más feroz cuanto mayor sea el número de hembras por las que dos machos luchan en un momento dado. El comportamiento de búsqueda debería, en cambio, ser más significativo entre las especies altamente dispersas, especialmente si la dispersión se combina con la imprevisibilidad de su ubicación.

 

Distribución temporal

La distribución temporal se aplica a las especies que se aparean de modo claramente estacional. En estos casos muchas hembras se vuelven disponibles sexualmente por un periodo breve y en forma simultánea. (por ejemplo, entre algunos tipos de ranas; Bragg, 1965; Rivero y Estévez, 1969), mientras que las especies con una alta dispersión temporal son especies (como los chimpancés; Van Lawick-Goodall, 1968) en las que las hembras se reproducen de forma más o menos aleatoria a lo largo del año. Uno de los efectos de la aglomeración temporal extrema es que se vuelve más difícil para cualquier macho ser extremadamente exitoso. Mientras está copulando con una hembra, cientos de otras están siendo inseminadas simultáneamente. La dispersión temporal, al menos cuando se combina con aglomeración espacial, como en el caso de muchos primates, permite que cada macho compita por cada hembra recientemente disponible y el mismo número pequeño de machos tiende a inseminar repetidamente a las hembras receptivas (DeVore, 1965).

 

Predictibilidad

Una de las razones por las que los machos en el caso de algunas libélulas (Jacobs, 1955) pueden competir entre sí por los sitios de oviposición femenina es que estos son lugares altamente predecibles para encontrar hembras receptivas. De hecho, los machos muestran varios comportamientos particulares como probar el agua con las puntas de su abdomen, lo cual aparentemente les ayuda a predecir sitios de oviposición especialmente buenos. Estos sitios pueden permitir un éxito reproductivo masculino muy alto (Jacobs, 1955). En el caso de la avispa asesina (Sphecius spheciosus), los machos establecen territorios de apareamiento alrededor de los orificios de emergencia de las colonias, presumiblemente porque este es el lugar más predecible para encontrar hembras receptivas (Lin, 1963). 

Los tres parámetros descritos interactúan, por supuesto, fuertemente, como cuando una aglomeración temporal muy alta puede reducir drásticamente los efectos predichos de un fuerte agrupamiento espacial. Sería bienvenida una clasificación mucho más detallada de las especies con predicciones no obvias, pero en ausencia de tales modelos presento una lista parcial de factores que deberían afectar el éxito reproductivo masculino y que pueden correlacionarse con una alta mortalidad masculina.

 

Tamaño

Hay muy pocos datos que muestren la relación entre el tamaño masculino y el éxito reproductivo, pero se cuentan con datos abundantes que muestran la relación entre el predominio masculino y el éxito reproductivo: por ejemplo, entre los elefantes marinos (LeBoeuf y Peterson, 1969), los orogallos negros (Koivisto, 1965; Scott, 1942) los babuinos (DeVore, 1965), y los lagartos arcoíris (Harris, 1964). Dado que el predominio se establece en gran medida a través de la agresión, y un tamaño mayor suele ser útil en los encuentros agresivos, es probable que estos datos revelen en parte la relación entre el tamaño y el éxito reproductivo. (También es probable que reflejen la relación entre la experiencia y el éxito reproductivo).

Se puede hallar evidencia circunstancial de la importancia del tamaño en los encuentros agresivos en la distribución del dimorfismo del tamaño sexual y las tendencias agresivas entre los tetrápodos. Entre aves y mamíferos, los machos son generalmente más grandes que las hembras y mucho más agresivos. En los casos en que se sabe que las hembras son más agresivas (por ejemplo, entre las aves que muestran una inversión en los roles sexuales) también son ellas las más grandes. Entre ranas y salamandras, las hembras suelen ser más grandes que los machos, pero solo se ha registrado rara vez un comportamiento agresivo. Entre las serpientes, las hembras suelen ser más grandes que los machos (Kopstein, 1941), pero casi no se reporta agresividad. La agresión se ha observado con frecuencia entre cocodrilos sexualmente activos y los machos en este caso tienden a ser más grandes (Allen Greer, comunicación personal). En el caso de los lagartos, los machos suelen ser más grandes que las hembras, y la agresión es común en algunas familias (Carpenter, 1967). La agresividad masculina también es común, sin embargo, en algunas especies en las que las hembras son más grandes, por ejemplo, entre los Sceloporus, (Blair, 1960). 

Hay una razón elemental de la falta de evidencia de la agresividad en la mayoría de los anfibios y reptiles: las especies son difíciles de observar y se han registrado pocos datos de comportamiento de cualquier tipo. Es posible, sin embargo, que esta correlación entre la ignorancia humana y las especies en que las hembras son más grandes no sea accidental. Los seres humanos tienden a conocer mejor a las especies que también son activas diurnamente y dependen en gran medida de la visión, por ejemplo, las aves y los grandes mamíferos. Puede ser que la agresividad masculina se seleccione más fuertemente en animales orientados visualmente porque la visión proporciona información de largo alcance sobre el comportamiento de los competidores. El macho puede, por ejemplo, observar fácilmente a otro macho que comienza a copular y, a menudo, puede intentar intervenir rápidamente (por ejemplo, babuinos, DeVore, 1965 y el urogallo de las artemisas o gallo de salvia, Scott, 1942).

Los mamíferos y las aves también tienden a tener tamaños de camadas fijos y bajos, lo que puede favorecer a hembras relativamente más pequeñas, ya que el tamaño de las hembras grandes puede ser relativamente poco importante para su éxito reproductivo. Entre muchos peces, lagartos y salamandras, se sabe que el éxito reproductivo de las hembras, medido por el tamaño de sus puestas, se correlaciona fuertemente dentro de especies con tamaño (Tinkle, Wilbur y Tilley, 1970; Tilley, 1968). 

Midiendo el éxito reproductivo por frecuencia de copulación, he analizado el éxito reproductivo masculino y femenino en función del tamaño en el caso del Anolis garmani (Fig. 9). Ambos sexos muestran una correlación positiva significativa entre el tamaño y el éxito reproductivo, pero la tendencia entre los machos es significativamente más fuerte que la tendencia entre las hembras (p <0·01). 

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En forma consistente con esta tendencia, los machos crecen más rápido en todos los tamaños que las hembras, (Fig. 10) y alcanzan un peso adulto dos veces y media mayor al de las hembras adultas. La proporción de sexos de todos los animales está desequilibrada en favor de las hembras, lo que parece indicar una mortalidad diferencial, pero los factores que podrían producir esa diferencia no se conocen. Los machos son altamente agresivos y territoriales, y los machos grandes defienden correspondientemente territorios también grandes con muchas hembras residentes. No existen datos disponibles sobre la relación entre el tamaño y el éxito en los encuentros agresivos, pero en el caso estrechamente relacionado (y conductualmente muy similar) del A. lineatopus, el 85% de las 182 disputas observadas en campo fueron ganadas por el animal más grande (Rand, 1967). Las hembras ponen solo un huevo a la vez, pero es probable que las hembras adultas más grandes pongan huevos con una frecuencia algo mayor que las más pequeñas, y esto puede deberse en parte a las ventajas en su alimentación en virtud de una agresividad dependiente del tamaño. Es que las hembras más grandes recorren un territorio significativamente más amplio que las adultas más pequeñas. Se ha propuesto una interpretación alternativa (basada en la competencia ecológica entre los sexos) para el dimorfismo sexual en el tamaño de los animales (Selander, 1966), y esa interpretación puede aplicarse al Anolis (Schoener, 1967).

 

Tasa metabólica

Ciertamente existen factores involucrados en la mortalidad diferencial masculina que van más allá del tamaño, incluso en especies en las que los machos crecen hasta un tamaño mayor que las hembras. Aunque los datos muestran de manera convincente que los factores nutricionales afectan en gran medida la supervivencia del macho en el útero, entre los seres humanos no se detecta una diferencia sexual en el tamaño hasta la 24ª semana después de gestación, mientras que las diferencias en la mortalidad diferencial aparecen ya en la semana n.° 12.

Sellers et al. (1950) han demostrado que las ratas macho segregan cuatro veces más proteínas que las hembras. Esta diferencia se elimina con la castración. Dado que los machos sufren más las dietas deficientes en proteínas que las hembras (ganan menos peso y sobreviven con más dificultad), la proteinuria ligada al sexo, aparentemente no relacionada con el tamaño, puede ser un factor causante de una menor supervivencia masculina entre ratas salvajes (Schein, 1950). (La conexión entre la proteinuria y el éxito reproductivo masculino es aún poco clara).

Nuevamente, aunque la supervivencia masculina humana se ve afectada más adversamente por las malas condiciones nutricionales que la supervivencia femenina, Hamilton (1948) presenta evidencia de que la mayor tasa metabólica de los varones es un factor importante que aumenta su vulnerabilidad a muchas enfermedades que afectan más a los varones que a las mujeres. Asimismo, Taber y Dasmann (1954) sostienen que una mayor mortalidad masculina entre los venados macho, Odocoileus hemionus, se debe a una mayor tasa metabólica. Una mayor tasa metabólica podría relacionarse también tanto con la agresividad como con el comportamiento de búsqueda.

 

Experiencia

Si el éxito reproductivo aumenta en función de la edad más rápidamente en un sexo que en otro (por ejemplo, en virtud de la experiencia adquirida con la edad), entonces uno esperaría un aplazamiento de la madurez sexual en ese sexo y una mayor probabilidad de sobrevivir en función de una unidad de tiempo que en el sexo opuesto. Así, la proporción de sexos en adultos podría estar sesgada a favor del sexo de maduración temprana, pero la proporción de sexos para todas las edades en su conjunto estaría sesgada a favor del sexo que madura más tardíamente. Por supuesto, si el éxito reproductivo de un sexo aumenta fuertemente en función de la experiencia y la experiencia se correlaciona solo en parte con la edad, entonces ese sexo puede estar dispuesto a sufrir una mayor mortalidad si esta mortalidad estuviera suficientemente compensada por una adquisición de experiencia. Selander (1965) ha sugerido que la tendencia de los mirlos machos inmaduros a exhibir algunas características maduras podría ser adaptativo en el sentido de que aumenta la experiencia del macho, aunque también es de suponer que aumenta su riesgo de mortalidad.

 

Movilidad

Los datos de mamíferos (reseñados ​​por Eisenberg, 1965 y Drown, 1966) y de algunas salamandras (Madison y Shoop, 1970) así como de numerosos lagartos (Tinkle, 1967; Blair 1960) sugieren que los machos a menudo ocupan un hábitat local mayor y vagan más ampliamente que las hembras, incluso cuando estos son más pequeños (Blair, 1965). Parker (1970a) ha cuantificado la importancia de la movilidad y el comportamiento de búsqueda en las moscas de estiércol. Si las hembras son un recurso disperso, entonces la movilidad de los machos puede ser crucial para exponerse a un gran número de hembras disponibles. Otra vez, los machos pueden estar dispuestos a exponerse a una mayor mortalidad si esto se compensa suficientemente con aumentos en el éxito reproductivo. Este factor debería afectar al macho solamente durante la temporada de reproducción, (Kikkawa 1964) a menos que los factores relevantes para la movilidad (como la velocidad, la agilidad o el conocimiento del entorno) deban desarrollarse antes de la temporada reproductiva. Lindburg (1969) ha demostrado que los machos de macacos, y no las hembras, cambian de tropa con más frecuencia durante la estación reproductiva y que esta movilidad aumenta el éxito reproductivo masculino medido por frecuencia de copulación, lo que sugiere que al menos en esta especie, una mayor movilidad puede estar limitada a la estación reproductiva (ver también Miller, 1958). Por otro lado, Taber y Dasmann (1954) presentan evidencia de que, a partir de los seis meses de edad, los ciervos macho se alejan más de sus madres que las hembras, una diferencia cuya función se desconoce. También lograron establecerse diferencias igual de tempranas en la movilidad en el caso de los lagartos (Blair, 1960) y entre varios primates, incluido el hombre (Jensen, Bobbitt y Gordon, 1968).

 

Elección femenina

A pesar de que Darwin (1971) pensaba que la elección femenina era una fuerza evolutiva importante, la mayoría de los escritores desde él la han relegado a un papel trivial (Huxley, 1938; Lack, 1968; pero véase Fisher, 1958 y Orians, 1969). Con notables excepciones, el estudio de la elección femenina se ha limitado a demostrar que las hembras son seleccionadas para decidir si una pareja potencial es de la especie correcta, del sexo correcto y sexualmente madura. Si bien el valor adaptativo de tales elecciones es obvio, el valor adaptativo de discriminaciones más sutiles entre los machos apropiados es mucho más difícil de visualizar o documentar. Uno necesita tanto argumentos teóricos para el valor adaptativo de tal elección femenina, así como datos detallados sobre cómo eligen las hembras. No cumplen ninguno de estos criterios aquellos que aventuradamente atribuyen a la elección femenina (o masculina) la evolución de rasgos tales como la relativa falta de bello corporal en ambos sexos humanos (Hershkovitz, 1966) o el gran tamaño de los senos femeninos humanos (Morris, 1967). Se repasan aquí las consideraciones teóricas sobre cómo se espera que las hembras elijan entre los machos disponibles, junto con algunos datos sobre cómo ellas de hecho eligen.

 

Selección de atributos masculinos que en otros casos serían neutrales o disfuncionales

 

Los efectos de la elección femenina dependerán de la forma en que las hembras escojan. Si algunas hembras ejercen una preferencia por un tipo de macho (genotipo) mientras que otras se aparean al azar, entonces si el resto de los factores se mantienen inalterados, la selección favorecerá rápidamente el tipo masculino preferido y las hembras con la preferencia (O'Donald, 1962). Si cada hembra tiene una imagen específica del macho con quien prefiere aparearse y si existe una probabilidad decreciente de que una hembra se aparee con un macho en función de su creciente desviación con respecto a su imagen preferida, entonces es trivial mostrar que la selección favorecerá distribuciones de preferencias femeninas y atributos masculinos que coincidan. La elección femenina puede generar un cambio masculino continuo solo si las hembras eligen en función de un criterio relativo en lugar de un criterio absoluto. Es decir, si existe una tendencia de las hembras a testear la distribución masculina y preferir luego un extremo (por ejemplo, los machos de colores más brillantes), entonces la selección moverá la distribución masculina hacia el extremo favorecido. Después de una generación, la distribución de las preferencias femeninas también se moverá hacia un mayor porcentaje de hembras con deseos extremos, porque las nietas de hembras que prefieren el extremo favorecido serán más numerosas que las nietas de hembras que prefieren otros atributos masculinos. Hasta que intervenga una selección compensatoria, esta preferencia femenina, como lo señaló por primera vez Fisher (1958), moverá tanto los atributos masculinos como las preferencias femeninas con mayor rapidez en la misma dirección. La preferencia femenina es capaz de superar algunas selecciones compensatorias sobre la capacidad del macho para sobrevivir para reproducirse, si el éxito reproductivo incrementado de los machos favorecidos compensa, cuando maduros, sus posibilidades de sobrevivir para reproducirse.

Existen al menos dos condiciones bajo las que se podría esperar que las hembras fueron seleccionadas para preferir el extremo masculino de una muestra. Cuando dos especies, recientemente especiadas, se juntan, la selección favorece rápidamente a las hembras que pueden discriminar entre esas dos especies de machos. Esta selección puede favorecer a las hembras que prefieran el extremo apropiado de una muestra disponible, ya que tal mecanismo minimizaría los errores de apareamiento. La selección natural de hembras con un mecanismo de elección de este tipo iniciaría entonces la selección sexual en la misma dirección, lo que en ausencia de una selección contraria movería a los dos fenotipos masculinos más allá de lo necesario para evitar errores de apareamiento. 

La selección natural siempre favorecerá la capacidad femenina de discriminar las competencias sexuales masculinas, y el modo más seguro de hacerlo es tomando el extremo de una muestra, lo que llevaría a una selección incontrolada de la exhibición masculina. Este caso se discute con más detalle a continuación.

 

Selección de atributos masculinos que de otro modo serían funcionales

Como en otros aspectos de la selección sexual, el grado de inversión masculina en las crías es importante y debe afectar los criterios de la elección femenina. Donde el macho invierte poco o nada más más allá de sus células sexuales, la hembra solo tiene que decidir qué macho ofrece el material genético ideal para su descendencia, asumiendo que el macho está dispuesto y es capaz de ofrecerlo. Esta pregunta se puede desdoblarse en hasta qué punto esos genes promoverán la supervivencia de sus crías y cuáles conducirán a un éxito reproductivo, asumiendo que las crías sobreviven hasta la edad adulta. Implícita en estas preguntas puede encontrarse la relación entre los genes de ella y los de su compañero: ¿se complementan uno al otro?

En los casos en que el macho invierte en cuidado parental, la elección femenina también involucrará la pregunta anterior acerca de la contribución genética del macho, pero, además, y quizá principalmente, involucrará cuestiones en torno a la disposición y capacidad del macho de ser un buen padre. ¿Invertirá en las crías? Si está dispuesto a hacerlo, ¿tendrá la capacidad de contribuir mucho? Nuevamente, la selección natural puede favorecer el interés en la complementariedad. ¿Las capacidades parentales del macho complementan las suyas? ¿Podrán ambos progenitores trabajan juntos armónicamente? En los casos de gran inversión masculina en el cuidado de las crías, la mayoría de estas consideraciones que se aplican a la elección femenina también afectan a la elección del macho.

Tabla 1. Criterios teóricos de la elección femenina de machos

I. Todas las especies, pero especialmente las que muestran poca o ninguna inversión parental masculina

            A. Capacidad de fertilizar huevos u óvulos

                        1. Especie correcta

                        2. Sexo correcto

                        3. Madurez

                        4. Competencias o aptitudes sexuales

            B. Calidad de los genes

                        1. Capacidad de supervivencia de los genes

                        2. Capacidad reproductiva de los genes

                        3. Complementariedad de los genes

II. Solo aquellas especies con inversión parental masculina

            C. Calidad del cuidado parental

                        1. Disposición a invertir por parte del macho

                        2. Capacidad del macho para invertir

                        3. Complementariedad de los atributos parentales

 

Competencia o aptitud sexual

Incluso en machos seleccionados para copulaciones rápidas y repetidas, la capacidad de copular no es ilimitada. Después de tres o cuatro eyaculaciones sucesivas la concentración de espermatozoides es muy baja, por ejemplo, en algunos pollos machos (Parker, McKenzie y Kempster, 1940), aunque puedan copular hasta 30 veces en una hora (Guhl, 1951). Del mismo modo, el esperma está completamente agotado en los machos de Drosophila melanogaster después del quinto apareamiento consecutivo el mismo día (Demerec y Kaufmann, 1941; Kaufmann y Demerec, 1942). La duración de la cópula se reduce a la mitad en la tercera cópula de la mosca del estiércol macho en un mismo día y la duración de la cópula probablemente se correlaciona con la cantidad de esperma transferido (Parker, 1970a). En algunas especies, las hembras pueden ser capaces de juzgar si se necesitan esperma adicional (por ejemplo, entre las moscas domésticas; Riemann, Moen y Thorson, 1967) o si una cópula fue al menos conductualmente exitosa (por ejemplo, leones marinos; Peterson y Bartholomew, 1967), pero en muchas especies de hembras pueden garantizar su éxito reproductivo apareándose con los machos más vigorosos en el cortejo, ya que este vigor puede correlacionarse con un suministro adecuado de esperma y con una buena disposición de transferirlo.

Cuando el macho está completamente agotado, no hay ninguna ventaja en su copulación, pero la selección contra el macho en estos casos debe ser mucho más débil que la selección contra la hembra que lo acepta. En niveles intermedios de esperma, el macho puede ganar algo de la cópula, pero la hembra puede ser nuevamente seleccionada para evitarlo. Dado que hay poca ventaja para el macho en disimular un poder reproductivo bajo, una correlación entre el vigor del cortejo y el nivel de esperma no sería sorprendente. Las hembras serían así seleccionadas para excitarse sexualmente por un cortejo vigoroso. Si las estructuras secundarias utilizadas en el despliegue de cortejo, como plumas brillantes, amplifican el aspecto o el vigor, la selección puede acentuar rápidamente dichas estructuras. Irónicamente, el macho que ha tenido el mayor éxito sexual puede no ser el ideal para aparearse si este éxito implicó el agotamiento temporal de su esperma. Los machos no solo deben verse seleccionados para recuperarse rápidamente de las copulaciones, sino también para brindar pruebas convincentes de que se han recuperado. No es absurdo suponer que en algunas especies altamente promiscuas los machos más atractivos pueden ser aquellos que, habiendo sido observados apareándose con varias hembras, todavía son capaces de mostrarse vigorosos hacia una hembra en proceso de elección.

 

Buenos genes

Maynard Smith (1956) ha presentado evidencia de que, dada la opción, la Drosophila subobscura hembra discrimina contra los machos consanguíneos y que este comportamiento es adaptativo. Las hembras que no discriminan de este modo dejan un ¼ de la descendencia viable que las que sí lo hacen. Puede que las hembras realicen esta elección basándose en el comportamiento de cortejo. Es que los machos consanguíneos aparentemente no son capaces de realizar uno de los pasos típicos del cortejo tan rápido como lo hacen los machos no consanguíneos. Este trabajo es particularmente interesante, ya que revelaría que los detalles de la conducta de cortejo podrían manifestar un rasgo genético, como el ser consanguíneos, pero el estudio sufre de una impostura. Si los machos consanguíneos producen descendencia mayormente inviable, incluso en la ausencia de discriminación femenina, uno esperaría muy pocos o ningún macho consanguíneo disponible entre la población adulta. Solo porque esos machos fueron seleccionados artificialmente es que hubo grandes cantidades para exponer a las hembras en los experimentos de elección. Si esa selección hubiera continuado una generación más, las hembras que eligieron a los machos consanguíneos habrían sido las hembras exitosas.

El estudio de Maynard Smith destaca el problema de analizar el potencial de supervivencia de los genes de uno de los compañeros: uno sabe acerca de los machos adultos que encuentra que han sobrevivido hasta la edad adulta. ¿Con qué criterio se decide quién ha sobrevivido mejor? Si la hembra puede juzgar la edad, manteniéndose el resto de los factores iguales, debería elegir a los machos mayores, ya que han demostrado su capacidad de supervivencia. Sin embargo, todos los demás factores pueden no mantenerse iguales si la vejez se correlaciona con un menor éxito reproductivo, como ocurre en algunos ungulados (Fraser, 1968) en virtud de una capacidad de fertilizar reducida. Si la hembra puede juzgar la condición física de los machos con los que se encuentra, entonces puede discriminar a los individuos malnutridos o enfermos, ya que es poco probable que sobrevivan mucho tiempo, pero la discriminación contra estos individuos puede ocurrir por otras razones, como su supuesta capacidad disminuida de fertilizar exitosamente, justamente por su condición debilitada.

Aunque de modo muy restringido, se podría anticipar la acción futura de la selección natural. Por ejemplo, se ha demostrado que la selección estabilizadora es una forma común de selección natural (ver Mayr, 1963) y bajo esta forma de selección, las hembras pueden ser seleccionadas para ejercer su propia discriminación contra tipos extremos, aumentando así los efectos de cualquier selección estabilizadora que haya ocurrido antes de la reproducción. Mason (1969) ha demostrado que las hembras de la polilla del roble de California discriminan contra los machos extremos en algunos rasgos, pero nadie ha mostrado una selección estabilizadora independiente para esos mismos rasgos. La discriminación contra tipos extremos puede ir en contra de la selección en pos de la diversidad. El posible papel de la elección femenina en el aumento o la disminución de la diversidad se aborda a continuación como una forma de complementariedad.

Para las hembras es más fácil estimar su éxito reproductivo, independientemente de la capacidad de supervivencia, porque estas pueden observar directamente las diferencias en el éxito reproductivo antes de elegir. Una característica sorprendente de los datos sobre el comportamiento en los leks en las aves es la tendencia de las hembras a elegir machos que, a través de la competencia con otros machos, ya han aumentado su probabilidad de apareamiento. La elección femenina aumenta entonces considerablemente los efectos de la competencia entre machos. En el terreno de los leks hay una razón obvia por la que esto puede ser adaptativo. Al aparearse con el macho más dominante, por lo general, una hembra puede aparearse más rápidamente y, por lo tanto, con mayor seguridad, que si elige a un individuo menos dominante cuyos intentos de apareamiento a menudo resultan en interferencias por parte de los machos más dominantes. Scott (1942) ha demostrado que muchos apareamientos con individuos menos dominantes ocurren precisamente cuando los individuos más dominantes son incapaces, ya sea por agotamiento sexual o por encontrarse en la línea de espera, de servir rápidamente a la hembra.

Del mismo modo, Robel (1970) ha demostrado que una hembra dominante evita que individuos menos dominantes se apareen hasta que ella se haya apareado, probablemente para acortar su espera y copular mientras que el macho dominante aún pueda hacerlo. Una segunda razón por la que la elección de los machos más dominantes puede ser adaptativa es que la hembra asocia sus genes con los de un macho que, por su capacidad de dominar a otros machos, ha demostrado su capacidad reproductiva. Es una observación común entre los cérvidos que las hembras esperen plácidamente el resultado de la lucha masculina para ir con el vencedor. DeVore (1965) ha cuantificado la importancia de la dominancia en el éxito sexual masculino de babuinos, enfatizando la alta frecuencia de interferencia por parte de otros machos en la cópula y la tendencia de la elección femenina, que se ejerce a favor de los machos dominantes. Ese éxito previo puede aumentar la habilidad con la que los machos cortejan a las hembras, como lo sugiere el trabajo sobre el urogallo negro (Kruijt, Bossema y de Voss, en prensa), y las hembras pueden preferir a los machos hábiles para cortejar en parte porque su habilidad se correlaciona con un éxito anterior.

En muchas especies, la capacidad del macho de encontrar rápidamente hembras receptivas puede ser más importante que cualquier habilidad para dominar a otros machos. Si esto es así, entonces la elección femenina puede simplificarse considerablemente. El primer macho que llega a ella establece, por lo tanto, un caso de prima facie para sus habilidades reproductivas. En las moscas de estiércol, en las que las hembras deben aparearse rápidamente mientras el estiércol esté fresco, el comportamiento del cortejo masculino es casi inexistente (Parker, 1970a). El macho que primero salta sobre una hembra recién llegada copula con ella. Esta falta de elección femenina también puede resultar del caso prima facie que el primer macho establece por sus buenas habilidades reproductivas. Tal mecanismo de elección puede, por supuesto, entrar en conflicto con otros criterios que requieren un muestreo de la población masculina, pero en algunas especies este muestreo podría llevarse a cabo antes de volverse sexualmente receptivas.

Hay buenos datos que apoyan la importancia de la complementariedad de los genes en la elección femenina. Se ha demostrado el apareamiento asortativo en el medio silvestre entre varias especies de aves (Cooch y Beardmore, 1959; O'Donald, 1959) y el apareamiento desasortativo en una especie de aves y una especie de polillas (Lowther, 1961; Sheppard, 1952). Petit y Ehrman (1969) han demostrado la tendencia en varias especies de Drosophila de que las hembras prefieran aparearse con un espécimen raro en experimentos de elección, una tendencia que en la naturaleza conduce a una forma de complementariedad, ya que la hembra es presumible y usualmente del tipo común. Todos estos estudios pueden explicarse de manera plausible en términos de selección para una mayor o menor diversidad genética. La hembra elige a un macho cuyos genes se complementen con los suyos, produciendo una diversidad “óptima”, en sus crías.

 

Buenos padres

Cuando está involucrado el cuidado parental masculino, las hembras a veces eligen a los machos sobre la base de su capacidad para contribuir al cuidado parental. Orians (1969), por ejemplo, ha analizado recientemente argumentos y datos que sugieren que la poliginia evoluciona en las aves cuando convertirse en la segunda compañera de un macho con pareja le proporciona a una hembra una mayor contribución parental masculina que convertirse en la primera compañera de un macho solitario. Esto ocurrirá, por ejemplo, si el macho con pareja defiende un territorio considerablemente mayor al del macho no apareado. La variabilidad en la calidad del territorio ciertamente ocurre en la mayoría de las especies territoriales, incluso en aquellas en las que los territorios no se utilizan para la alimentación. Tinbergen (1967), por ejemplo, ha documentado la tendencia de los territorios centrales en la gaviota de cabeza negra a ser menos vulnerables a la depredación. Si las hembras compiten entre sí por machos con buenos territorios, o si los machos también eligen, entonces la elección femenina de las habilidades parentales tenderá nuevamente a aumentar la competencia entre machos por los recursos relevantes (como el territorio). La forma más obvia de esta selección es la incapacidad por atraer a una hembra por parte de un macho que no posee territorio.

La elección femenina puede desempeñar un papel en la selección de una mayor inversión parental masculina. Entre los correcaminos, por ejemplo, la comida capturada por un macho parece actuar como afrodisíaco: los machos de esta especie corren hacia una hembra y la cortejan con comida, sugiriendo que la hembra no se aparearía normalmente sin ese regalo (Calder, 1967). El cuidado parental masculino invertido después de la cópula es presumiblemente no un resultado de la elección femenina después de la cópula, pues ella ya no tiene nada con qué negociar. En la mayoría de las aves los machos defienden territorios que primeramente atraen a las hembras (Lack, 1940). Dado que los machos sin territorios adecuados no pueden atraer a una pareja, la elección femenina puede desempeñar un papel en mantener el comportamiento territorial del macho. Una vez que un macho ha invertido en un territorio para atraer a una compañera, sus opciones después de copular con ella pueden verse muy limitadas. Echar a la hembra fuera de su territorio casi seguramente resultaría en la pérdida de su inversión hasta entonces. Él podría establecer otro territorio, y en ciertas especies algunos machos hacen esto (von Haartman, 1951), pero en muchas especies esto puede ser difícil, dejándolo con la opción de ayudar, más o menos, a la hembra que ya ha apareado. La elección femenina, entonces, ejercida antes de la cópula, puede forzar indirectamente al macho a aumentar su inversión parental después de la cópula.

No existen razones para suponer que los machos no compiten entre sí para ponerse en pareja con hembras cuyo potencial de reproducción parece alto. Darwin (1871) argumentó que las hembras de una especie que se reproducen temprano por razones no genéticas (como lo es estar en una condición física excelente) producirían más descendientes que las reproductoras posteriores. La selección sexual, sostiene, favorecería a los machos que compiten entre sí para formar parejas con tales hembras. Fisher (1968) ha resumido muy bien este argumento, pero Lack (1968, p. 157) lo descarta por "poco convincente", ya que "la fecha de reproducción de las aves ha evolucionado principalmente en relación con dos factores diferentes, a saber, el suministro de alimentos para las crías y la capacidad de las hembras de producir huevos. Estos hechos son, por supuesto, totalmente consistentes con el argumento de Darwin, pues él simplemente estaba suponiendo una plasticidad en el desarrollo que permite que las hembras se reproduzcan antes si son capaces de producir huevos. Los datos presentados también por parte de Lack (1968) apoyan el argumento de que las hembras que se reproducen antes por razones no genéticas (como la edad o la duración del vínculo de pareja) son más exitosas que las que se reproducen más tarde (ver también, por ejemplo, Fisher, 1969 y Coulson, 1966). Goforth y Baskett (1971) han demostrado recientemente que los machos dominantes en una población de palomas de luto se emparejan preferentemente con hembras dominantes; estas parejas se reproducen antes y producen más crías sobrevivientes que las parejas menos dominantes. Sería interesante contar con datos detallados de otras especies sobre el grado en que los machos compiten por las hembras con mayor potencial reproductivo. Los machos son ciertamente a menudo inicialmente agresivos con las hembras que invaden sus territorios, y esta agresividad puede actuar como un tamiz, admitiendo solo aquellas hembras cuya alta motivación se correlaciona con la generación temprana de células sexuales y un alto potencial reproductivo.

Hay buena evidencia de que las mujeres estadounidenses tienden a casarse con hombres ubicados por encima de ellas en la escala socioeconómica, y el atractivo físico durante la adolescencia facilita este movimiento (Elder, 1969). Hasta hace poco, este sesgo en la elección femenina se correlacionaba presumiblemente con un éxito reproductivo incrementado, pero el valor, si es que existe, de la belleza femenina para el éxito reproductivo masculino está poco claro.

La importancia de la elección, tanto femenina como masculina, de un compañero que no desertará ni participará en sexo fuera del vínculo de pareja se ha destacado en una sección anterior (“Deserción y adulterio femenino”) La importancia de la complementariedad está documentada un estudio de Coulson (1966).

 

Criterios diferentes a los caracteres masculinos

En muchas especies la competencia entre machos combinada con la importancia de algunos recursos en teoría no relacionados con los machos, como los sitios de oviposición, puede mitigar la elección femenina de caracteres masculinos. En el caso de la libélula (Parthemis tenera), los machos compiten entre sí por controlar los territorios donde hay buenos sitios de oviposición, probablemente porque dichos sitios son un lugar predecible en el que encontrar hembras receptivas y porque la competencia de los espermatozoides en insectos generalmente favorece al último macho a copular antes de la oviposición (Parker, 1970b). Está claro que las hembras eligen el sitio de oviposición, y no el macho (Jacobs, 1955), y también que el cortejo masculino está orientado a anunciar buenos sitios de oviposición. Un macho que mantiene un territorio con buenos sitios de oviposición no contribuye de ese modo a la inversión parental, a menos que mantener ese territorio beneficie a las crías resultantes.

La elección femenina de los sitios de oviposición puede ser un determinante especialmente importante de la competencia masculina en especies, como ranas y salamandras, que tienen fertilización externa. Tal elección femenina casi con seguridad predispuso a estas especies a la evolución de la inversión parental masculina. La elección femenina de buenos sitios de oviposición tendería a favorecer cualquier inversión masculina para mejorar el sitio, y si el macho se encuentra junto al sitio para atraer a otras hembras, tendrá la opción de cuidar, más o menos, los huevos ya depositados. Un argumento similar se ha presentado anteriormente para las aves. La fertilización y el desarrollo internos mitigan la evolución del cuidado parental masculino en los mamíferos, ya que la elección femenina entonces generalmente puede operar solo para favorecer la alimentación del cortejo masculino, lo que en caso de los herbívoros tendría casi ningún valor. La elección femenina también puede favorecer a los machos que se aparean lejos de los sitios de oviposición si esto reduce la probabilidad de depredación.

Cuando las hembras están especialmente agrupadas, los efectos de la competencia masculina pueden hacer que la elección femenina sea casi imposible. En una tropa de monos, una preferencia femenina por un macho menos dominante puede no llevar nunca a un encuentro sexual si la pareja se disuelve rápidamente y es atacada por machos más dominantes. La aparente aceptación femenina de los resultados de la competencia entre machos puede reflejar este factor tanto como la plausible preferencia femenina por el vencedor masculino, como se describió anteriormente.

 

Resumen

La inversión parental relativa de los sexos en sus crías es la variable clave que controla el funcionamiento de la selección sexual. En el caso de que uno de los sexos invierta considerablemente más que el otro, los miembros de este último competirán entre sí para aparearse con los miembros del primero. Cuando la inversión es igual, la selección sexual debería operar de manera similar en ambos sexos. El patrón de la inversión parental relativa en las especies parece hoy fuertemente influenciado por la diferenciación evolutiva anterior en células sexuales móviles que fecundan a las inmóviles, y la selección sexual actúa para moldear el patrón de inversión parental relativa. La secuencia temporal de la inversión parental analizada por sexo es un parámetro importante que afecta a las especies en las que ambos sexos invierten un considerable cuidado parental: el individuo que inicialmente invierte más (generalmente la hembra) es vulnerable a la deserción del compañero. Por otro lado, en especies con fertilización interna y fuerte inversión parental masculina, el macho siempre es vulnerable al adulterio femenino. Cada vulnerabilidad ha conducido a la evolución de adaptaciones para disminuirla y contrarrestarla.

Las hembras sufren usualmente de tasas de mortalidad más altas que los machos entre las aves monógamas, pero en las aves no monógamas y en todos los otros grupos, los machos suelen mostrar tasas más elevadas. La hipótesis cromosómica no logra dar cuenta de estos hechos. En cambio, se puede aventurar una interacción adaptativa basada en la inversión parental relativa de los sexos. En las especies con poca o ninguna inversión parental masculina, la selección generalmente favorece las adaptaciones masculinas que conducen a un alto éxito reproductivo en una o más temporadas de reproducción a costa de una mayor mortalidad. La competencia masculina en tales especies solo puede analizarse en detalle cuando se encuentra adecuadamente descrita la distribución espacial y temporal de las hembras. Los datos de estudios de campo sugieren que, en algunas especies, el tamaño, la movilidad, la experiencia y la tasa metabólica son relevantes para el éxito reproductivo masculino.

La elección de las hembras puede incrementar u oponerse a la selección de mortalidad. La elección femenina solo puede llevar a un cambio fuera de control en la morfología masculina cuando las hembras eligen según un estándar relativo en lugar de absoluto, y es probable que este tipo de elección sea a veces adaptativo para las hembras. La inversión parental relativa de los sexos afecta los criterios de elección femenina (y masculina). De principio a fin he enfatizado que la selección sexual favorece diferentes estrategias reproductivas masculinas y femeninas, y que aun cuando aparentemente cooperen para una tarea conjunta, los intereses de machos y hembras raramente son idénticos.

 

Notas:

1. Reimpreso con el permiso de Bernard Campbell: Sexual Selection and the Descent of Man (Chicago: Aldine Publishing Company), 1972, Aldine Publishing Company.

2. N. del. T.: Díptero braquícero también llamado mosca del vinagre o mosca de la fruta. Esta especie es usada con frecuencia en la experimentación genética por su reducido número de cromosomas (cuatro pares), su breve ciclo de vida y por el hecho de que un gran número de enfermedades humanas conocidas tienen una contrapartida identificable en su genoma.

3. La selección debería favorecer a los machos que producen tal abundancia de esperma que les permite fertilizar todos los huevos disponibles de una hembra con una sola copulación. Además, para disminuir la competencia entre los descendientes, la selección natural puede favorecer a las hembras que prefieran una paternidad individual para cada lote de huevos (ver Hamilton, 1964). La tendencia de las hembras a copular solo una o dos veces por lote de huevos se sustenta en datos de muchas especies (véase, por ejemplo, Bateman, 1948, Savage, 1961, Burns, 1968 y también Parker, 1970b).

4. En particular, supongo una proporción de sexos en el momento del nacimiento de aproximadamente 50/50 y la ausencia de mortalidad diferencial por sexo, ya que más tarde derivo la mortalidad diferencial como función de estrategias reproductivas determinadas por selección sexual. (Maduración diferenciada, la cual no afecta la proporción de sexos adultos también puede considerarse como una función de la selección sexual). En la mayoría de las especies la disparidad en la inversión parental entre los sexos es tan grande de modo que los supuestos que se usan aquí pueden atenuarse con creces.

5. N. del T.: Familia de dípteros braquíceros. En el inglés original, balloon flies.

6. N. del T.: El lek (del sueco lek) se refiere a actividades lúdicas placenteras o poco regladas. Frecuentemente se denomina así al ruedo o sitio de combate, donde un grupo de machos compiten por el apareamiento con hembras. 

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